A série se passa em uma história alternativa dos anos 1930, criada por Weisman e McCoy. Nesse cenário, os Estados Unidos entraram em colapso e o transporte aéreo se tornou o meio de locomoção mais popular na América do Norte. Como resultado, piratas dos céus prosperam no mundo de Crimson Skies. Ao explicar o conceito da série, Jordan Weisman disse que queria pegar a ideia da pirataria caribenha do século 16 e transportá-la para um cenário americano dos anos 1930.
Em 1937, Nathan Zachary e os Fortune Hunters ainda se recuperavam da traiçoeira perfídia de Lucas Miles nos céus de Cuba, enquanto caçavam o tesouro perdido de Sir Francis Drake. Ao localizar o ouro de Drake, os Fortune Hunters encontram indícios de interesse britânico no Havaí e acabam atacados pelas Medusas. Apesar da vitória, o grupo fica intrigado com a presença britânica. A captura de um Balmoral britânico os leva a uma base secreta do Reino Unido, que eles destroem imediatamente. Após enfrentarem contra-ataques do HMS Barracuda, os Fortune Hunters conseguem reparar a Pandora usando as instalações britânicas e o ouro de Drake recuperado, apesar da interferência de última hora da Royal Air Force.
Em meio à comemoração por sua nova riqueza, os Fortune Hunters cancelam a festa ao receber um pedido de socorro de uma velha amiga: Ilsa Fassenbiender, filha do doutor Wilhelm Fassenbiender, informa que o pai foi sequestrado pela polícia secreta soviética, enquanto ela própria é mantida prisioneira pela Boeing Aviation em Pacifica. O grupo então ataca o dirigível Workers' Voyage, da CCCP, para resgatar o doutor, e Nathan Zachary reencontra ali seu antigo amor, a Black Swan. Após o resgate bem-sucedido, os Fortune Hunters tentam repetir o feito com uma incursão-relâmpago na fábrica da Boeing, na esperança de salvar Ilsa e roubar o protótipo Hughes Bloodhawk, Blue Streak. Mais uma vez bem-sucedidos, eles são forçados a atacar a URSS de novo, desta vez abatendo um petroleiro ao largo da costa de Pacifica para abastecer a Pandora. Ao retornar a Pacifica, o grupo ataca um dirigível da Blake Aviation Security em um golpe preventivo que termina em sucesso total.
Pouco depois dessa vitória, os Fortune Hunters se veem diante de um novo inimigo. O então desconhecido bando de piratas Black Hats havia derrubado o Workers' Voyage, um feito que talvez não tivesse sido possível se os Fortune Hunters não tivessem destruído suas escoltas. Tomados pela culpa, eles descem até os destroços, afugentam os Black Hats e garantem a sobrevivência do navio-hospital enviado para resgatar os sobreviventes.
Depois de tantas vitórias, e com dois dos mais brilhantes projetistas de aeronaves do mundo ao seu lado, os Fortune Hunters seguem para o sul, rumo à Nation of Hollywood. Embora a intenção inicial fosse apenas resgatar uma jovem estrela de cinema presa por contrato, o grupo combina esse resgate com o roubo do maior avião do mundo e com participação na primeira Johnson Cup Race, vencida por Nathan Zachary com ampla vantagem. A vitória, em território de Johnny Johnson, o leva a tentar um plano maligno para destruir Zachary. Quando isso falha, ele usa o atraso causado pela corrida para enviar um dirigível de combate da Hughes Aviation com a missão de destruir a Pandora. O ataque resulta na destruição do dirigível da Hughes Aviation, mas a Pandora fica gravemente danificada. Em fuga para o interior, os Fortune Hunters são obrigados a sequestrar o dirigível de carga Figaro para rebocar a Pandora.
Ao chegar a Sky Haven, os Fortune Hunters encontram Black Swan e seu grupo. Como ambos os lados aceitam deixar o passado para trás, a festa se estende até altas horas.
Na manhã seguinte, porém, Zachary acorda e descobre que sua tripulação desapareceu, e sua única aliada é Black Swan, cuja tripulação também sumira misteriosamente. Vasculhando a região ao redor de Sky Haven, Zachary intercepta uma transmissão de Sparks, piloto da Pandora. Ele estava a bordo do Rocky Express. Zachary corre para resgatá-lo, mas o Express é atacado pelos Black Hats. O trem era escoltado pelos Hellhounds, da Sacred Trust Incorporated, que esperavam justamente os Black Hats. Zachary e Black Swan expulsam tanto os piratas quanto a suposta segurança, desativam as defesas do Express e resgatam Sparks segundos antes de a locomotiva explodir.
Convencidos de que os Black Hats são responsáveis pelo desaparecimento de suas tripulações, Zachary e Black Swan decidem caçar um dos líderes do grupo: Ulysses Boothe. Ao encontrá-lo, Zachary consegue abatê-lo e capturá-lo, propondo trocá-lo pelo retorno das tripulações. Furioso, mas sem saída, Boothe aceita. Zachary o deixa no local combinado, mas é informado de que as tripulações estão presas dentro de um dirigível de carga repleto de explosivos. Com enorme habilidade, ele consegue abrir passagem atirando no dirigível, embarca nele e liberta os reféns. Enquanto a tripulação foge, Black Swan é abatida e capturada em terra.
Juntos, os Fortune Hunters e os Black Swans destroem as operações dos Black Hats em Sky Haven, culminando na completa destruição de sua base no topo da montanha, no roubo de dezenas de torpedos aéreos e no resgate de Black Swan.
Percebendo que só poderia haver uma aliança secreta entre os Black Hats e a Sacred Trust, Zachary é forçado a procurar o único homem que poderia ajudá-los: Paladin Blake. Embora desconfiasse no início, Blake acaba convencido da sinceridade de Zachary e decide ajudar os Fortune Hunters em sua missão de destruir tanto os Black Hats quanto a Sacred Trust.
A caminho da sede da Sacred Trust em Manhattan, Zachary contata um velho amigo, que o leva até um depósito da organização repleto de mercadorias ilegais, sendo tudo carregado em um cargueiro alemão. Ao destruir o depósito e o cargueiro, Zachary consegue chamar a atenção das autoridades para as atividades da Sacred Trust.
Ainda assim, os Fortune Hunters precisavam de mais provas. E elas viriam de Waldo Carney, o contador da Sacred Trust, que tentava fugir da cidade. Quando seu dirigível é atacado pelos Black Hats, os Fortune Hunters conseguem resgatá-lo e levá-lo em segurança até a sede da polícia.
Convencida de que seus segredos haviam sido expostos, a Sacred Trust tenta fugir da cidade, carregando o restante do contrabando e documentos em dirigíveis. No entanto, os Fortune Hunters e a Blake Aviation Security conseguem desativar seus dirigíveis, assim como o Spruce Goose roubado, impedindo que a Sacred Trust leve embora as provas vitais.
Furioso com essas derrotas sucessivas, o verdadeiro cérebro por trás dos Black Hats e da Sacred Trust finalmente se revela: Lucas Miles, o homem que havia traído os Fortune Hunters em Cuba. Em seu poderoso dirigível, o Dante, Miles tenta fugir, mas seu dirigível e seus caças não são páreo para a força combinada dos Fortune Hunters e da Blake Aviation Security. O Dante é abatido, e Miles morre.
Mais uma vez vitoriosos, os Fortune Hunters aceitam uma recompensa substancial do governo do Empire State e decidem fazer uma pausa tropical para gastá-la. Sea Haven é sempre agradável nesta época do ano...
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| Plataforma | Data | Região |
|---|---|---|
| PC (Microsoft Windows) | 16/09/2000 | América do Norte |
| PC (Microsoft Windows) | 12/10/2000 | Europa |
| Arcade | 30/12/2002 | América do Norte |