Quase cinquenta anos se passaram desde que Simon Belmont libertou a terra da maldição de Dracula. Agora, seu descendente Juste Belmont precisa reunir as relíquias de Dracula para desvendar o desaparecimento de sua amiga de infância, Lydie. Os mistérios encantadores do castelo e todos os perigos que ele guarda aguardam quem ousar entrar.
Juste encontra Maxim em um castelo onde Lydie está mantida em cativeiro. Depois de uma breve conversa, ele deixa Maxim do lado de fora e começa a explorar o local. Dentro do castelo, Juste encontra Death, que confirma que aquele é o castelo de Dracula. Em seguida, ele reencontra Maxim, que está atordoado e aos poucos recupera a memória; os dois então se separam para cobrir mais área. Durante a exploração, Juste percebe que o castelo às vezes parece ter atmosferas diferentes. Ele continua cruzando com Maxim, mas fica confuso com as mudanças de personalidade do amigo. Em um desses encontros, Maxim revela que partiu em uma jornada para encontrar e destruir os restos de Dracula, algo que Simon Belmont já havia feito antes, mas que, ao reunir os seis fragmentos, sua memória simplesmente desapareceu.
Juste encontra Death novamente, e ele explica que o castelo foi dividido em duas "camadas" para acomodar os dois espíritos que habitam o corpo de Maxim: o espírito original e outro maligno, criado a partir dos restos de Dracula e da inveja reprimida que Maxim sente de Juste. Mais tarde, Maxim confirma isso e admite que foi ele quem sequestrou Lydie. Juste reencontra seu amigo na outra camada do castelo, onde ele revela que perdeu a memória para protegê-la. Em seguida, entrega a Juste sua pulseira para ajudá-lo a localizá-la no castelo. No entanto, quando Juste finalmente a encontra, Death a sequestra para usar seu sangue como forma de unir os dois castelos ao destruir o espírito de Maxim. Juste derrota Death e passa a procurar Maxim. Pelo caminho, ele reúne os restos de Dracula espalhados pelo castelo. No centro do local, encontra Maxim com uma Lydie desacordada.
Há três finais. No primeiro, Maxim, já possuído, mordeu Lydie. Com a derrota de Maxim, Juste escapa sozinho do castelo em colapso e lamenta não ter conseguido salvar nenhum dos dois amigos. No segundo, Maxim luta contra a possessão e pede que Juste o mate. Em seus momentos finais, agradece por ser morto e revela que queria salvá-lo do destino de um Belmont. Fora do castelo, Lydie desperta ilesa e diz a Juste para não se culpar pela morte de Maxim. O terceiro final começa como o primeiro, mas, durante a luta, Maxim percebe que Juste está usando sua pulseira e resiste à possessão. Dracula foge em uma forma enfraquecida, usando os restos reunidos, e enfrenta Juste, planejando usar seu sangue para recuperar todo o poder. Depois de derrotá-lo, Juste deixa o castelo junto com Maxim e Lydie, cujas marcas de mordida desaparecem quando ela volta a si. Do lado de fora, os três decidem voltar para casa.
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| Plataforma | Data | Região |
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| Game Boy Advance | 05/06/2002 | Japão |
| Game Boy Advance | 16/09/2002 | América do Norte |
| Game Boy Advance | 10/10/2002 | Europa |
| Wii U | 15/10/2014 | América do Norte |
| Wii U | 18/02/2015 | Europa |