Determinado a se livrar da maldição de ser filho ilegítimo de Satã, Rin segue os passos de seu mentor e se alista na Academia Vera Cruz para se tornar exorcista.
Após os recentes eventos, algumas alterações começam a acontecer na escola. Ao mesmo tempo que os exames foram adiantados, um novo professor aparece...
Rin e seus amigos começam a se preocupar com as provas para se tornarem exorcistas. Enquanto isso, Yukio sofre com a manifestação de poderes que não consegue explicar.
Rin e Yukio são informados por Mephisto do desaparecimento de Shura. Agora eles rumam para as terras gélidas de Aomori, em busca de sua amiga. No entanto, os detalhes da sua origem parecem fadá-la a um destino cruel.
Shura chega até Hachiro enquanto ele usa seus poderes hipnóticos. No entanto, Yukio resolve propor um novo acordo com o ser imortal...
Enquanto Shura lembra do seu passado, a batalha contra Hachiro continua. Mas será que ela conseguirá escapar do seu destino?
Shura retorna para escola e questiona Mephisto sobre a situação. Bon e Lightining começam uma investigação. Enquanto isso, Rin declara seu amor para Shiemi e a pede e namoro. Mas será que seus sentimentos serão correspondidos?
Lightning vai atrás da verdade e descobre um maior envolvimento de Mephisto do que ele pensava. Sem outra escolha, Mephisto se vê obrigado a mostrar a verdade por trás da Noite Azul.
Enquanto Shiemi traz uma novidade que deixa todos confusos, o grupo decide fazer uma festa para comemorar o Natal e o Aniversário de Rin e Yukio. Todos se separam para fazer os preparativos, ao mesmo tempo que parte do passado começa a vir à tona.
Todos vão comemorar o Ano Novo junto a um casamento. Em meio a isso, Lightning continua sua investigação e Yukio começa a agir de forma estranha.
Os exorcistas estão ocupados lidando com demônios aparecendo em áreas urbanas. Shura via para a linha de frente enquanto o mundo entra em caos.
Sem saber lidar com suas emoções, Yukio toma medidas drásticas, mas é impedido por Satã. Rin corre em busca do irmão ao saber do que aconteceu. O mundo entra em um caos ainda maior.
Rin tenta fugir com o Yukio, mas eles são recebidos por Shima. Em meio a isso, Yukio toma uma decisão inesperada e Rin fica sozinho. Em meio a um novo poder que desperta, um novo caminho se abre para ele.
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